תולדות האופרה בישראל משתרעות על פני יותר ממאה שנים ומשקפות תהליך מתמשך של יוזמה אמנותית, בנייה מוסדית והתבססות תרבותית. פעילות אופראית התקיימה בארץ עוד טרם הקמת המדינה, והיא ליוותה את התפתחותה של החברה הישראלית מראשית דרכה.
ראשיתו של המפעל האופראי בשנת 1917 במוסקבה, שם ניסח מרדכי גולינקין את תוכניתו להקמת תיאטרון עברי אופראי בארץ ישראל. בשנת 1923 הגיע גולינקין לפלשתינה, וב־28 ביולי אותה שנה הוצגה בתל אביב האופרה לה טרוויאטה מאת ורדי, בביצוע עברי. מופע זה נחשב לנקודת הפתיחה של הפעילות האופראית המאורגנת בארץ ישראל. בהיעדר משכן ייעודי, התקיימו ההופעות באולמות קולנוע ובחללים זמניים, וגולינקין ניהל את האופרה הארצישראלית במשך ארבע שנים.
בשנות הארבעים פעלה האופרה הארצישראלית העממית, שהוקמה על ידי המלחין מרק לברי והמנצח גאורג זינגר. בין השנים 1940 עד 1946 הועלו במסגרת זו 16 הפקות, ובהן האופרה העברית הראשונה דן השומר, מאת מרק לברי, המשורר ש. שלום והסופר מקס ברוד. פעילות זו תרמה לביסוס יצירה אופראית מקומית בעברית.
בשנת 1947 הוקמה האופרה הלאומית הישראלית על ידי זמרת הסופרן האמריקנית אדיס דה פיליפ. האופרה פעלה ברחבי הארץ, הציגה אופרות בתדירות גבוהה וטיפחה זמרים ואמנים צעירים, בהם גם פלסידו דומינגו בראשית דרכו המקצועית. לראשונה פעלה בישראל מסגרת אופראית רציפה ובעלת היקף פעילות משמעותי.
בשנת 1982 נסגרה האופרה הלאומית הישראלית. שלוש שנים לאחר מכן, בשנת 1985, נוסדה האופרה הישראלית החדשה, אשר סימנה מעבר למסגרת עצמאית ומובנית לפעילות האופראית בישראל. ההפקה הראשונה של האופרה הישראלית החדשה הייתה דידו ואניאס מאת פרסל, שהוצגה בתל אביב בשיתוף פעולה עם התזמורת הקאמרית הישראלית והתיאטרון הקאמרי.
בשנת 1994 נחנך בית האופרה במשכן לאמנויות הבמה בתל אביב, שהעניק לאופרה הישראלית משכן קבוע ואפשר הרחבה והתבססות של פעילותה האמנותית. מאז מציגה האופרה רפרטואר מגוון של הפקות בשפת המקור, בליווי כתוביות בעברית ובאנגלית, ופועלת בשיתופי פעולה עם בתי אופרה ואמנים מהארץ ומהעולם.
בשנת 2010 יזמה האופרה הישראלית את פסטיבלי הקיץ במצדה, שבמסגרתם הוצגו הפקות אופרה רחבות היקף בביצוע מאות סולנים, נגנים ואנשי במה מהארץ ומהעולם. פסטיבלים אלה היוו פרק ייחודי בפעילות האופרה הישראלית והציבו אותה בהקשר של פסטיבלי אופרה בינלאומיים באתרי טבע ומורשת.
רצף זה של יוזמות, מסגרות ופעילות אמנותית הניח את התשתית לפעילותה של האופרה הישראלית כיום כבית אופרה הפועל לאורך כל השנה ומקיים פעילות אמנותית רחבה בישראל ומחוצה לה.